Przez większość życia Ahri nie wiedziała niczego o swoim pochodzeniu i korzeniach, a historia jej vastajańskiego plemienia została zatracona. Jedyne, co jej po nim pozostało, to bliźniacze klejnoty, które nosi przy sobie od urodzenia.
Najwcześniejsze wspomnienia Ahri sięgają czasów, gdy wraz z lodowymi lisami przemierzała północny kraniec Shon-Xan. Chociaż wiedziała, że nie jest jedną z nich, zwierzęta te wyraźnie uważały ją za coś w rodzaju pokrewnego ducha i przyjęły Ahri do swojego stada.
Mimo dzikości i drapieżności pobliskiej przyrody, lisica czuła głęboką więź z otaczającymi ją lasami. Z czasem zrozumiała, że vastajańska magia przenika każdą komórkę jej ciała, a także duchowy świat, który leżał po drugiej stronie. Nie mając nikogo, kto mógłby ją szkolić, Ahri nauczyła się czerpać z tej mocy po swojemu — najczęściej korzystała z niej, by zwiększyć swoją zwinność w pogoni za ofiarą. Jeśli była ostrożna i udało jej się zbliżyć do spłoszonego jelenia, mogła wprowadzić go w stan spokoju tak głębokiego, że zwierzę nie próbowało uciekać, gdy Ahri wraz z towarzyszami ze swojego stada zatapiała w nim kły.
Tak samo dla niej, jak i lodowych lisów, świat śmiertelników był odległy i niepokojący. Jednak z powodu, którego sama nie była w stanie wyjaśnić, coś ją do niego ciągnęło. Ludzie byli szczególnie szorstkimi oraz okrutnymi stworzeniami. Kiedy zgraja myśliwych rozbiła obóz w pobliżu, Ahri obserwowała ich ponure poczynania z daleka.
Gdy jeden z nich został zraniony zbłąkaną strzałą, lisica czuła, jak opuszcza go życie. Pozbawiona innych instynktów niż drapieżne, pochłonęła duchową esencję opuszczającą jego ciało. Dzięki temu ujrzała przebłyski wspomnień — ukochaną, którą utracił w bitwie, i dzieci, które opuścił, wybierając się na północ. Ahri delikatnie zmieniła jego emocje ze strachu w smutek. Następnie zaszczepiła w nim radość, a gdy umierał, zesłała mu wizję oświetlonej słońcem łąki.
Po tym zdarzeniu odkryła, że ludzkie słowa docierają do niej z łatwością, niczym przebłyski z ledwie zapamiętanego snu. Ahri wiedziała, że nadszedł czas, by opuścić stado.
Trzymając się na uboczu społeczeństwa, czuła się bardziej żywa niż kiedykolwiek. Jej drapieżna natura nie zmieniła się, lecz została wciągnięta w zamęt nowych doświadczeń, emocji i zwyczajów w całej Ionii. Śmiertelnicy wydawali się odwzajemniać zafascynowanie Ahri. Często wykorzystywała to na swoją korzyść i odbierała im życiową esencję. Urzekała ich wizjami piękna — ukazywała halucynacje związane z pragnieniami oraz sny zabarwione czystą rozpaczą.
Upajała się wspomnieniami, które nie należały do niej, i radowała się, kończąc życia swoich ofiar, nawet gdy odczuwała przepełniający je ból czy rozpacz. Doświadczała złamanych serc oraz radości w uwodzicielskich wizjach, przez co pragnęła jeszcze więcej. Wszystko to było przytłaczające, ale czuła, że jej moc zanika. Gdy próbowała trzymać się z dala, nie potrafiła zrezygnować z wysysania esencji z jej ofiar…
Z czasem Ahri zaczęła postrzegać siebie w sposób, w jaki postrzegali ją śmiertelnicy: jako potwora.
Aż pewnego dnia, pochyloną nad mężczyzną, z którego wysysała akurat esencję życiową, ujrzał ją nieznany artysta. W sytuacji, w której każdy inny by uciekał, on pozostał i zaoferował swoją własną esencję w zamian za jej serce. Po raz pierwszy w życiu Ahri pozwoliła samej sobie zaznać bezkresnej miłości i bycia kochaną bez reszty.
Ich wspólne dni wypełniały ciepło i śmiech, natomiast Ahri ograniczała swój głód, żywiąc się esencją wybranka. Była prawdziwie szczęśliwa… dopóki nie straciła nad sobą panowania i nie pożarła esencji swojego ukochanego w całości.
Ahri popadła w rozpacz. Spowijał ją nieprzenikniony żal, gdy opłakiwała stratę pierwszej i jedynej osoby, którą naprawdę kochała. Pierwszej i jedynej osoby, która naprawdę kochała ją. Wycofawszy się jeszcze bardziej od społeczeństwa, Ahri pochłonęła chęć dowiedzenia się więcej o tym, skąd pochodzi, w nadziei, że pomoże jej to zapanować nad jej zdolnościami.
Z bliźniaczymi kamieniami słonecznymi w dłoni wyruszyła w poszukiwaniu podobnych istot, w podróż, która zabrała ją z Ionii w różne zakątki Runeterry. W końcu odkryła swoich przodków — Vesani, vastajańskie plemię, które wprowadziło innowację i magię do świata, nim zostało unicestwione.
Zainspirowana ich wspomnieniami Ahri wyruszyła w kolejną podróż, tym razem poszukując innych pozostałości po Vesani. Ma ona nadzieję, że uda jej się kontynuować ich spuściznę poprzez czynienie na świecie dobra, tak jak oni to robili. Nie będąc już przytłoczona ciężarem swojego poczucia żalu, Ahri pragnie również porzucić wszystkie skradzione wspomnienia i zastąpić je wspomnieniami, które sama stworzy.